A jogabilidade em Cream Wolf consiste em 3 partes diferentes. A primeira parte consiste no jogador a conduzir pela vizinhança durante o dia num camião de gelados enquanto toca música para atrair crianças pequenas, colecionando cones de gelado e evitando qualquer outra pessoa em veículos que desconfie dos seus motivos. Toca num carro da polícia, camião dos bombeiros, pessoa num carro ou carrinha de TV e perderás uma vida. Coleciona 50 cones e irás receber um aumento de velocidade.
Quando as crianças estiverem perto o suficiente, elas vão querer comprar gelados de ti, o que iniciará o processo de servir gelados. As crianças pedem pilhas de bolas de gelado e coberturas. Os gelados são servidos premindo o botão para escolher bolas de gelado e coberturas de uma roda em constante rotação. Com base no teu timing, o gelado e as coberturas podem ser melhor alinhados no cone, o que te dará mais pontos. Adiciona um item incorreto e a criança irá embora.
A última parte do jogo chega no final do último dia. É noite e é hora de atrair todas as crianças que conseguires de volta para a tua casa. Paradoxalmente, as crianças que engordaste mais nos últimos dias correrão mais rápido para acompanhar a tua carrinha e ouvirão a tua música de mais longe. Outros carros ainda são perigosos, por isso pode ser complicado levar todas as crianças de volta para a tua casa sem seres apanhado. Depois de voltares para a tua casa, transformas-te num lobisomem e tens de comer as crianças aterrorizadas e em pânico, enquanto evitas quaisquer carros da polícia que se aproximam. Fazer isso dar-te-á mais pontos e sabores de gelado como Brain Freeze, Chocolate Hip, Knee-opolitan, e Kidney Stone Road, que são claramente feitos das crianças que comeste.
Cada cidade adicional que visitares terá mais carros à tua procura, mas também mais crianças para engordares e comeres.